Введение

Общее состояние здоровья полости рта может влиять [Лосев и др., 2021] на развитие и динамику пародонтологических заболеваний в детском возрасте, и врачи-стоматологи должны знать о распространенности, диагностических характеристиках, микробиологических факторах и терапевтическом лечении каждого из данных заболеваний [Oh et al., 2002].

В настоящее время, наряду с кариесом зубов, среди детей и подростков распространены заболевания пародонта, которые носят преимущественно воспалительный характер [Колесникова и др., 2015] и так же у детей могут наблюдаться агрессивные формы пародонтита (Page R.С., Schroeder H.Е., 1982) разделенные по возрастным периодам [Цепов и др., 2020].

Патологический процесс при заболеваниях пародонта у детей развиваются на фоне неполного развития тканей и в результате протекает в совершенствующихся и непрерывно перестраивающихся тканях, в тканях морфологически и функционально несформировавшихся, способных дать ответную реакцию даже на незначительные повреждающие факторы [Гриценко и др., 2011].

Пародонт содержит мягкие ткани и кости, окружающие зуб, а заболевания пародонта являются репрезентативными полимикробными заболеваниями, которые включают дисбаланс микробиома, известный как дисбактериоз, который вызывает воспаление пародонта. Предыдущие исследования показали различия в бактериальном составе между здоровыми и воспаленными пародонтальными участками [Nemoto et al., 2021].

Целью исследования явилось изучение литературных источников по эпидемиологии и микробиологии воспалительно-деструктивных заболеваний пародонта в детском возрасте.

Эпидемиология заболеваний пародонта в мировом аспекте

В 47 регионах Российской Федерации под эгидой Всемирной организации здравоохранения (ВОЗ) в 2008 году было проведено национальное эпидемиологическое стоматологическое обследование, которое показало, что распространенность данных поражения тканей пародонта составила среди 12-летних детей – 34 % и у 15-летних подростков – 41 % [Тарасова, 2020]. Также ВОЗ ведет глобальный банк данных о здоровье полости рта с использованием коммунального пародонтального индекса (CPI). Эти глобальные эпидемиологические данные были собраны среди разных стран, показывая распределение заболеваний пародонта по индексу CPI среди различных групп населения, в частности подростков (рис. 1) [Nazir, 2021].

 При обследовании 1 500 детей с 8 до 12 лет Ballouk et al., оценивая состояние здоровья десен, получили следующие результаты: средний PI составил (1,39 ± 0,57), а средний GI – (1,12 ± 0,46), и в 97,93 % из общей выборки в основном был диагносцирован гингивит [Ballouk, Dashash, 2018].

AlGhamdi A.S. et al. в своей научной работе проводили пародонтальные обследования старшеклассников (n = 2435) в возрасте от 15 до 19 лет и получили следующие результаты: двадцать один процент выборки имели легкий гингивит, 42,3 % имели умеренную форму, а 1,8 % имели тяжелую [AlGhamdi et al., 2020].

Рис. 1. Процент подростков (15–19 лет) с пародонтальными заболеваниями и без них по данным индекса CPI в разных странах, pd: глубина кармана
Fig. 1. Percentage of adolescents (15–19 years) with and without periodontal disease as measured by CPI in different countries, pd: pocket depth

Albandar et al. в одной из своих исследовательских работ оценивали распространенность ранних форм пародонтита среди группы подростков США и сообщили, что 0,6 % испытуемых имели ювенильный пародонтит в возрасте 13–15 лет, а 2,75 % испытуемых имели хронический парадонтит в возрасте 16–17 лет [Al-Ghutaimel et al., 2014].

В одной научной статье отмечено, что локализованный агрессивный пародонтит у детей младшего возраста и подростков в Северной Америке наиболее распространен среди афроамериканского населения (2,6 %), за которым следуют латиноамериканцы и европеоидные американцы (0,5 % и 0,06 % соответственно) [Merchantet al., 2014].

Возрастной аспект является признанным детерминантом риска для пародонтита у детей, подростки повсеместно страдают более легкими формами заболевания с различной степенью воспаления десен [Baiju et al., 2019].

Микробиология полости рта при заболеваниях пародонта

В ротовой полости существует несколько экологических ниш, составляющих микробные сообщества [Nomura et al., 2020], образующие колонии на слизистых оболочках полости рта и поверхности зубов и входящие в состав ротовой жидкости [Скрипкина, Митяева, 2015].

При формировании микробиома полости рта имеют определяющее значение следующие факторы: скорость адгезии и колонизации; конкуренция за источники питания; изменение рН и окислительно-восстановительного потенциала среды; выделение ингибиторов, влияющих на размножение [Хавкин и др., 2015].

Примечательно, что при прорезывании зубов увеличивается микробное разнообразие, поскольку оно обеспечивает новые адгезионные поверхности для микробной колонизации. К трем годам микробиом полости рта уже сложен и включает в себя шесть бактериальных типов: Proteobacteria, Firmicutes, Actinobacteria, Bacteroidetes, Fusobacteria и Spirochaetes с преобладанием протеобактерий класса Gammaproteobacteria (Pseudomonaceae, Moraxellaceae, Pastereullaceae, Enterobacteriaceae). В период смены временных зубов на постоянные значительно модифицируется микробная среда обитания полости рта, тем самым увеличивается доля семейства Prevotellaceae (в основном рода Prevotella), семейства Veillonellaceae, Spirochaetes и представителей TM7. Микробиомы полости рта здоровых взрослых демонстрируют аналогичный состав на уровне рода с относительным обилием 11 родов, включенных в тип Actinobacteria, Fusobacteria, Proteobacteria, Firmicutes и Bacteroidetes, и значительными вариациями видов и штаммов, в основном связанных с демографическими, антропометрическими и экологическими факторами [Di Stefano et al., 2022].

Важно отметить, что поверхности в полости рта в начале покрываются приобретенной пелликулой, в которой есть специфические участки связывания или прикрепления микроорганизмов, но также имеется противодействующая адгезии антимикробная активность и имеются различные силы, влияющие на адгезию микроорганизмов (рис. 2).

Рис. 2. Взаимодействия, влияющие на биоадгезию и образование биопленки в полости рта
Fig. 2. Interactions affecting bioadhesion and biofilm formation in the oral cavity

Многие из микроорганизмов способны заселять как поверхности зубов (эмаль или дентин), так и слизистую оболочку [Sterzenbach et al., 2020].

Образование биопленки зубов или бляшки прогрессирует по экологической сукцессии, начиная с ранних комменсальных колонизаторов, таких как факультативные анаэробные ротовые стрептококки. На ранних стадиях образования бляшек Streptococci, такие как S. Oralis и S. gordonii, прикрепляются, за которыми следует последовательность организмов, которые прикрепляются к стрептококкам посредством процесса, известного как коагрегация, и мере созревания биопленки, могут образовываться сложные бактериальные комплексы [Khosravi et al., 2020].

Комплексный анализ пространственной организации сложных биопленок был усовершенствован разработкой CLASI-FISH, комбинаторной маркировки и спектральной визуализации – флуоресцентной гибридизации, которая позволила одновременно визуализировать и анализировать потенциально десятки микробных таксонов. Визуализируя все основные составляющие биопленки, можно изобразить пространственную организацию сложного микробного консорциума.

Исследования Keijser et al. и Zaura et al. дали углубленный обзор культивируемых и некультивируемых членов микробиома полости рта и были одними из первых, кто продемонстрировал, что многие микробы с низким содержанием могут быть обнаружены в оральном образце путем глубокого секвенирования. Секвенирование гена рибосомальной РНК 16S из природных образцов позволило получить более полное представление о составе микробного сообщества на системном уровне. Топография и пространственные особенности ландшафта в масштабах от сотен микрон до нескольких миллиметров также могут влиять на характеристики ниши и состав местной микробиоты. Например, нижняя часть пародонтального кармана не только имеет поверхность зуба, но также имеет десневую ткань, образующую одну сторону кармана, а в более глубоких карманах образуется микросреда обитания с низким содержанием кислорода, которая поддерживает отличительную микробиоту, более богатую трепонемами и другими анаэробами по сравнению с наддесневым налетом [Welch et al., 2019].

Накопление бактериальной биопленки является основным фактором патогенеза заболеваний пародонта, оказывая существенное влияние на степень и динамику воспалительных процессов. Бактериальный налет – это скопление бактерий и межклеточный матрикс, который образуется во рту на твердых и мягких структурах [Rowińska et al., 2021].

Внеклеточные полимерные вещества, составляющие матрицу, включают углеводы, нуклеиновые кислоты, белки и липиды, которые часто организуются в высокомолекулярные комплексы и/или связаны с поверхностями микробных клеток внутри биопленки. Поддерживая биопленку в тесной связи с тканями хозяина, матрица облегчает взаимодействие между микроорганизмами и хозяином, также обеспечивает защиту микробных клеток от химических и физических повреждений и препятствует искоренению патогенного зубного налета [Jakubovics et al., 2021].

Причиной гингивита в основном является бактериальная биопленка. Зубной камень, когда он присутствует в виде кальцинированной биопленки, является идеальной средой размножения для бактериальной биопленки и принимается в качестве важного вторичного этиологического фактора в развитии и прогрессировании заболеваний пародонта [Fan et al., 2021].

Исследователями выделяются некоторые микроорганизмы, которые играют более важную роль для развития заболеваний пародонта, чем другие, и такие микроорганизмы были названы «предполагаемыми патогенами пародонта» [Dahlen et al., 2019]. В частности, Tannerella forsythia (Tannerella forsythensis), Porphyromonas gingivalis и Treponema denticola, известные как патогены «красного комплекса», играют важную роль при различных формах заболеваний пародонта. Campylobacter sp., Prevotella intermedia/Prevotella nigrescens, Fusobacterium sp., входящие в «апельсиновый комплекс», также сопряжены с пародонтальным распадом как вторичная группа патогенов пародонта и «зеленый комплекс», представленный комбинацией Eikenella corrodens, Capnocytophaga sputigena, C.ochracea, C.gingivalis, C.concisus, считавшихся первичными колонизаторами и совместимые со здоровым пародонтом. Cortelli et al. (2009) обнаружили высокий уровень Campylobacter rectus в здоровом пародонте и Prevotella intermedia при наличии воспаления. Rotimi et al. (2010) показали, что, за исключением P. gingivalis, пародонтопатогены, такие как A. actinomycetemcomitans, T. forsythia, P. intermedia и P. nigrescens, являются относительно распространенными находками в ротовой полости детей. Таким образом, взаимосвязь между клиническими показателями и распространенностью нескольких пародонтальных возбудителей у детей нуждается в более детальном изучении [Duque et al., 2017].

Однако присутствие многих патогенных бактерий в ротовой полости, включая красные сложные периопатогены, может вызывать нарушения гомеостаза поддесневальных бляшек и привести к развитию тяжелого и хронического пародонтита и различных инфекций, вызывающих воспаление в ротовой полости. Красные сложные бактерии очень эффективны в блокировании противовоспалительной реакции организма на микробную атаку. Они ингибируют моноцитарный хемотаксис, блокируя экспрессию молекул адгезии в межклеточных реакциях, блокируя действие интерлейкина-8 [Kucia et al., 2020].

Современная теория микробиологии пародонта предполагает, что инфекционные заболевания полости рта являются результатом «дисбиотической» биопленки, а не прямого воздействия конкретных патогенных бактерий на хозяина. Эта теория предполагает, что микробная синергия между колонизаторами биопленки формирует и стабилизирует вызывающий заболевание микробный профиль, который нарушает равновесие с хозяином, что приводит к болезненному состоянию. Теория дисбактериоза затем выдвигает гипотезу о том, что P.gingivalis действует как «краеугольный камень» патогена, который даже в присутствии небольшой части микробного сообщества может повысить патогенность бактерий биопленки, нарушая гомеостаз бактерий-хозяев [Zhang et al., 2020].

P.gingivalis является клинически значимым видом бактерий рода Porphyromonas, классифицированным в семействе Porphyromonadaceae. Штаммы P.Gingivalis имеют фимбрии с многочисленными адгезинами, которые обеспечивают бактериальную адгезию к тканям пародонта и позволяют коагрегацию с другими видами, а также вызывают провоспалительный цитокиновый ответ [Kucia et al., 2020].

Иммунно-воспалительная реакция хозяина при пародонтите изначально характеризуется физиологической острой воспалительной реакцией (гингивитом) на наддесневую и поддесневую бляшки, поддерживаемой клетками врожденной иммунной системы, включая резидентные клетки (эпителиальные клетки и фибробласты), фагоцитарные клетки (макрофаги и нейтрофилы), белки комплемента и нейропептиды. В этой фазе цитокины, вырабатываемые популяцией жилых клеток, а именно фактором некроза опухоли (TNF)-α, интерлейкина (IL)-1β и интерлейкина (IL)-6, выполняют основную функцию стимулирования миграции клеток к местам инфекции и усиления экспрессии молекул адгезии для нейтрофилов на поверхности внутренних сосудов и увеличения синтеза других провоспалительных цитокинов [Di Stefano et al., 2022].

Воспалительные заболевания тканей пародонта являются многофакторными, вызванными иммунными реакциями хозяина на бактериальные инфекции. Бактерии в пародонтальном кармане могут легко получить доступ к воспаленному эпителию и перемещаться к другим участкам тела через кровоток и тем самым способны вызвать и ухудшать системные заболевания, что особенно играет важную роль для пациентов с основными заболеваниями [Na et al., 2020].

Если бактериальная биомасса чрезмерно увеличивается, например, из-за снижения гигиены полости рта или системных предпосылок, распределение видов бактерий смещается и количество патогенов увеличивается. Эти дисбиотические биопленки мешают иммунной системе хозяина и часто являются причиной тяжелых местных инфекций, к примеру, таких как пародонтит. Лечение данной инфекции в полости рта затруднено из-за специфических свойств биопленок: матрица биопленки служит диффузионным барьером для антибактериальных веществ, а измененная картина экспрессии генов эффективно защищает от иммунного ответа [Kommerein al., 2021].

Следует отметить, что у детей и подростков ответная реакция на лечение может быть связана не только с воспалительной реакцией клеток, гормональными изменениями, морфологическими изменениями, прорезыванием зубов, но и бактериальным составом зубного налета. Например, повышенные уровни гормонов от препубертатного до полового созревания коррелируют с увеличением воспаления десен и пропорциями конкретных патогенов пародонта, таких как P. Intermedia и P. Nigrescens [Merchantet al., 2014].

Обсуждение

По данным эпидемиологических исследований у детей в полости рта с возрастом увеличивается распространенность таких заболеваний пародонта, как гингивит и пародонтит. При изучении распространенности агрессивных форм пародонтита выявлена их меньшая частота встречаемости в детском возрасте.

В настоящее время представление об этиологии и патогенезе воспалительных заболеваний пародонта понимают как нарушение баланса между бактериальной микрофлорой и резистентностью полости рта [Микляев и др., 2021], и одним из основных факторов, провоцирующих развитие и прогрессирование заболеваний пародонта в детском возрасте, является бактериальная биопленка. Формирование биопленок в полости рта обеспечивает более длительную персистенцию микроорганизмов, создавая подходящие условия для образования патологических процессов [Гаврилова и др., 2014].

В раннем детстве реакция на бактериальную биопленку в виде воспаления десен клинически менее очевидна в тканях десны, но при прорезывании зубов еще больше увеличивается задержка биопленки, что приводит к более тяжелому воспалению десен [Berta et al., 2020], то есть характер патологических изменений в тканях пародонта может коррелировать с объемом биопленки и продолжительностью ее существования [Ковалевский и др., 2018].

По данным научно-исследовательской работы при анализе анаэробной микрофлоры пародонтальных карманов у детей с заболеваниями пародонта были получены следующие результаты: в 30 % случаев в бактериальной флоре кармана обнаруживались пигментообразующие грамположительные палочки родов Prevotella и Porphyromonasу, в 25 % наблюдений высевались Actinomyces spp. и Veillonella spp, в 20 % – Peptostreptococcus spp., в 15 % – Bacteroides spp. и у 10 % больных – грамотрицательные Fusobacterium spp. [Макарян, Уланская, 2015].

В одной из научных статьей авторами было проведено изучение состояния биопленки пародонтальных карманов при агрессивном пародонтите у детей в возрасте от 12 до 18 лет. Среди пародонтопатогенных бактерий наибольшая распространенность при первичном обследовании у P.gingivalis, Т.forsythensis и T.denticola, которые были выявлены во всех исследуемых группах более чем в 50–60 % случаев, наименьшая – у A.аctinomycetemcomitans (менее 24,78 %) [Закиров, Брусницына, 2015].

Таким образом, у детей и молодых людей под воздействием пародонтопатогенных бактерий в тканях десны образуется местная воспалительная реакция, которая при выявлении в раннем возрасте, до тяжелого прогрессирования заболевания, способствует не только лучшему прогнозу и ответу на лечение, но и предотвращает раннюю потерю зубов.

Вывод

Эпидемиологические данные о распространенности заболеваний пародонта у детей будут полезными при разработке и оценке программ профилактики. Также во всех возрастных группах детского возраста могут проявляться воспалительные заболевания тканей пародонта, а изучение пародонтопатогенных микроорганизмов в аспекте микробиологи полости рта является важным вопросом для профилактики и снижения осложнений заболеваний пародонта.